Pada tahun 1958, al-Faruqi ditawarkan fellowship lawatan di Fakulti Keagamaan Universiti McGill. Beliau tinggal di Ville St. Laurent dan menyertai Institut Pengajian Islam Universiti McGill atas jemputan pengasasnya, Wilfred Cantwell Smith. Dari tahun 1958 hingga 1968, beliau mengajar bersama Smith dan dikenali kerana pendekatan dinamik dan asli beliau terhadap pemikiran Islam.[7] Semasa tempoh ini, beliau mempelajari teologi Kristian dan Yahudi serta berkenalan dengan ahli falsafah Pakistan, Fazlur Rahman. Pada tahun 1961, Rahman mengatur janji temu selama dua tahun untuk al-Faruqi di Institut Penyelidikan Islam Pusat Pakistan untuk mendedahkan beliau kepada pelbagai budaya Muslim.

Al-Faruqi kemudian berkhidmat sebagai profesor lawatan di Sekolah Keagamaan Universiti Chicago dan sebagai profesor madya di Universiti Syracuse. Pada tahun 1968, beliau menyertai Universiti Temple sebagai profesor agama, tempat beliau mengasaskan Program Pengajian Islam dan memegang jawatan tersebut sehingga beliau meninggal dunia pada tahun 1986.[8] Semasa tempoh beliau di Universiti Temple, al-Faruqi membimbing ramai pelajar, termasuk pelajar kedoktoran pertamanya, John Esposito.[9][10]

Pada bulan Mac 1977, al-Faruqi memainkan peranan penting dalam Persidangan Dunia Pertama mengenai Pendidikan Muslim di Makkah. Persidangan ini melibatkan peserta seperti Muhammad Kamal Hassan, Syed Muhammad Naquib al-Attas, dan Syed Ali Ashraf, antara lain. Persidangan ini meletakkan asas untuk penubuhan universiti Islam di Dhaka, Islamabad, Kuala Lumpur, Kampala, dan Niger. Al-Faruqi memainkan peranan penting dalam perbincangan persidangan dan pembangunan pelan tindakan.[11]